Корнева Л.Г.¹, Соловьева В.В.¹, Сиделев С.И.², Чернова Е.Н.³, Русских Я.В.³

Lyudmila G. Korneva, Vera V. Solovyova, Sergey I. Sidelev,
Ekaterina N. Chernova, Yana V. Russkich

¹Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН (Борок, Россия)
²Ярославский государственный университет имени П.Г. Демидова (Ярославль, Россия)
³Санкт-Петербургский ФИЦ РАН, Санкт-Петербургский научно-исследовательский центр экологической безопасности РАН (Санкт-Петербург, Россия)

УДК 579.266(28:470)

Проведен cравнительный анализ видового состава и эколого-географических характеристик цианобактерий планктона 13 водохранилищ Волго-Камского каскада и Дона (Шекснинского, Иваньковского, Угличского, Рыбинского, Горьковского, Чебоксарского, Куйбышевского, Саратовского, Волгоградского, Камского, Воткинского, Нижнекамского и Цимлянского). Дана оценка изменению распределения биомассы цианобактерий в широтном градиенте по волжскому каскаду. Проанализирована сезонная и многолетняя (1954–2016 гг.) динамика численности, биомассы и соотношения функциональных групп цианобактерий Рыбинского водохранилища, второго по размерам в каскаде волжских водохранилищ. Установлен положительный многолетний тренд обилия, разнообразия цианобактерий и выравнивание их биомассы между водохранилищами по каскаду в последние годы. Установлено увеличение обилия и разнообразия безгетероцистных видов в направлении от Верхней к Нижней Волге, а также в ходе многолетней сукцессии фитопланктона Рыбинского водохранилища. Это связано с увеличением минерализации воды. На основании исследований во втором десятилетии XXI века водохранилищ Волги, Камы и Дона обнаружено 14 вариантов структур микроцистинов, разнообразие которых зависело от состава продуцирующих видов. С помощью ПЦР анализа были выявлены основные продуценты микроцистинов – Microcystis и Dolichospermum. Цианобактерии Cuspidothrix issatschenkoi и/или Raphidiopsis mediterranea идентифицированы как возможные продуценты нейротоксического анатоксина-а в Цимлянском водохранилище. Показано, что для развития микроцистин-продуцирующих видов цианобактерий наибольшую значимость имели температура воды и азот.

Ключевые слова: водохранилища бассейнов Волги; Камы и Дона; цианобактерии; разнообразие; экология; цианотоксины.

Зарегулирование крупных равнинных рек приводит к трансформации их гидрологического и гидрохимического режимов и, как следствие, к формированию новых искусственных экосистем – водохранилищ, значительно отличающихся по своим структурно-функциональным характеристикам от исходных речных. Одним из очевидных следствий этих преобразований становится интенсивное развитие цианобактерий. Наблюдающиеся в последние десятилетия климатические изменения способствуют увеличению трофии пресноводных экосистем, особенно находящихся на более высокой стадии эвтрофирования (The Impact…, 2010). Устойчивый рост температуры воздуха и воды приводит к перестройке внутриводоёмных процессов и биотической структуры водных экосистем. Повышение температуры воды способствует увеличению потребления кислорода, что приводит к риску снижения его содержания в воде, смещению сроков начала и продолжительности вегетации видов (Gerten, Adrian, 2000; Blenckner, Chen, 2003; Корнева, 2015), изменению трофических взаимодействий, росту трофического статуса водоёмов и, как следствие, увеличению масштабов «цветения» воды, вызываемого цианобактериями (Mooij et al., 2005; Paul, 2008; Paerl, Huisman, 2009; Jeppesen et al., 2011; O’Neil et al., 2012). Высокая температура воды (20–30^оС) стимулирует не только вегетацию цианобактерий, но и улучшает условия прорастания их акинет (Козицкая, 1991; Wiedner et al., 2007). Совместное влияние положительных температур и высокой концентрации биогенных веществ приводит к синергетическому эффекту – увеличению темпов роста токсичных видов цианобактерий (Davis et al., 2009). Закономерности современных трансформаций пресноводных экосистем под влиянием природных и антропогенных факторов изучены в основном на озерах. Поэтому целью данного исследования стало изучение разнообразия, экологии и метаболической активности планктонных цианобактерий водохранилищ Волго-Камского каскада и Дона в условиях эвтрофирования и изменения современного климата.

Водохранилища Волжского бассейна (Шекснинское, Иваньковское, Угличское, Рыбинское, Горьковское, Чебоксарское, Куйбышевского, Саратовское, Волгоградское), Камы (Камское, Воткинское, Нижнекамское) и Дона (Цимлянское) расположены в трех географических зонах и относятся к разряду крупных и крупнейших водохранилищ мира. Площади их акваторий варьируют от 249 до 6450 км². Они различаются по морфометрии, генезису образующих котловин, характеру регулирования стока, а также по значениям прозрачности, цветности воды, общей минерализации и соотношению ионов, количеству взвешенного вещества, что определяется географическими особенностями их водосборов. По биопродукционными характеристикам водохранилища Волги, Шексны и Камы относятся к мезо-эвтрофному, а Дона (Цимлянское) – к гипертрофному типу (Беляева и др., 2018; Mineeva et al., 2020 а,b).

Гидростроительство на Волге привело к увеличению в водах водохранилищ минерализации, содержания хлоридов, сульфатов и щелочно-земельных металлов, перераспределению соотношения соединений минерального азота и фосфора (Корнева, 2015). В Цимлянском водохранилище во второй половине ХХ в. также отмечался стабильный рост концентрации хлоридов, сульфатов и минерализации (Никоноров и др., 2006). В сравнении с 1980–1990-ми годами по содержанию хлорофилла а в воде летом 2017–2018 гг. трофический статус водохранилищ практически не изменился, за исключением Угличского, которое в 2010-е годы превратилось в водоем эвтрофного типа. Последнее связано с высоким удельным водосбором и его интенсивным антропогенным освоением (Mineeva et al., 2020а).

Таксономическая ревизия видового состава цианобактерий планктона девяти водохранилищ Волжского бассейна по данным 1953–2016 гг. показала, что в водохранилищах Волги и Шексны обнаружено 272 таксона цианобактерий рангом ниже рода. Наибольшее их число выявлено в фитопланктоне Куйбышевского (149) и Рыбинского (140) водохранилищ. На втором месте по видовому богатству стояли Саратовское (137) и Шекснинское (124) водохранилища. Наименьшее разнообразие (36) цианобактерий прослеживалось в Угличском водохранилище. Общими для фитопланктона всех водохранилищ и низовья Волги были 17 видов: Aphanocapsa holsatica (Lemm.) Cronberg et Komárek, A. incerta (Lemm.) Cronberg et Komárek, Anathece clathrata (W. West & G.S. West) Komárek, Kaštovský & Jezberová, comb. nov. (=Aphanothece clathrata W. et G.S. West), Coelosphaerium kuetzingianum Nägeli, Merismopedia tenuissima Lemm., Microcystis aeruginosa (Kützing) Kützing, M. pulverea (Wood) Forti emend. Elenkin, Snowella lacustris (Chodat) Komárek et Hindak, Oscillatoria limosa Agardh ex Gomont, O. tenuis Agardh ex Gomont, Pseudanabaena limnetica (Lemmermann) Komárek, P. mucicola (Naumann et Huber-Pestalozzi) Schwabe, Aphanizomenon flos-aquae (L.) Ralfs ex Born. et Flah., Cuspidothrix issatschenkoi (Ussatcz.) Rajan. et al., Dolichospermum affinis (Lemm.) Wacklin et al., D. flos-aquae (Lyngb.) Wacklin et al., D. planctonicum (Brunnth.) Wacklin et al. По числу видов и внутривидовых таксонов во всех водохранилищах лидировали представители порядков безгетероцистных цианобактерий Chroococcales и Oscillatoriales, составляющие 40 и 37% соответственно от общего числа выявленных таксонов рангом ниже рода. Диазотрофы из порядка Nostocales составляли 22%. Из родов в этом отношении выделялись роды Phormidium (22) и Dolichospermum (18), а также Oscillatoria (16), Anabaena (16) и Chroococcus (14).

По таксономическому составу цианобактерий из водохранилищ Волги и Шексны (как до ревизии, так после ревизии списка видов) наиболее схожи эвтрофные водохранилища (Чебоксарское, Иваньковское и Угличское). Наибольшим своеобразием отличался состав видов цианобактерий самого крупного Куйбышевского водохранилища, принимающего сток Камы. По степени сходства общих видов цианобактерий наиболее близки водохранилища Волги и Камы.

Достоверные положительные связи между видовым богатством цианобактерий и морфометрическим коэффициентом (коэффициент ранговой корреляции Спирмена r_s =0,88), площадью акватории (r_s =0,88), объемом воды водохранилищ (r_s =0,75) и количеством атмосферных осадков (r_s =0,82) свидетельствовали о том, что их видовое богатство прежде всего зависело от размера водохранилища, а отрицательная связь с коэффициентом водообмена (r_s = -0,70) подтверждала, что оно снижалось в нестабильных гидродинамических условиях.

Состав цианобактерий водохранилищ Волги, Шексны, Камы и Дона представлен в основном космополитами, составляющими 66–92%, облигатными обитателями планктона (47–60%), индифферентами по отношению к солености (43–63%), алкалифилами (19–25%) и индифферентами по отношению к рН (11–21%), β-мезосапробами (11–42%) по отношению к содержанию легкоусвояемого органического вещества. Соотношение различных эколого-географических групп водорослей в целом незначительно варьировало между водохранилищами. Можно лишь отметить, что в водохранилищах Камы и Дона отсутствовали олиго-β-мезосапробы. Из известных морфофункциональных групп (Reynolds et al., 2002; Padisák et al., 2009) большая часть цианобактерий принадлежала к кодам L_o – 11–14% и H₁ – 11–12%, сформированным цианобактериями олиго-эвтрофных, глубоководных стратифицированных и мелководных средних и больших озер с низким содержанием азота, чувствительными к перемешиванию воды, световому лимитированию и низкому содержанию фосфора. Наибольшее количество видов (11%) S₁ типа, предпочитающих высокую концентрацию азота, низкие освещенность и проточность, отмечено в волжских водохранилищах. Только в этих водоемах обнаружены представители групп М – 9% и K – 6% (виды рода Microcyctis, предпочитающие эвтрофные-гипертрофные небольшие водоемы, толерантные к высокой световой инсоляции и чувствительные к проточности и низкой освещенности, а также виды родов Aphanocapsa и Anathece). В гипертрофном Цимлянском водохранилище выявлен единственный представитель группы R (обитатели металимниона и гиполимниона стратифицированных олиго-мезотрофных озер) – Planktothrix rubescens (De Candolle ex Gomont) Anagn. & Kom. Наибольшее число бореальных видов обнаружено в расположенных севернее других Шекснинском и Рыбинском водохранилищах, а число галофилов и мезогалобов постепенно увеличивалось в меридиональном направлении от Верхней к Нижней Волге по мере увеличения минерализации воды. В целом по соотношению эколого-географических групп цианобактерий наиболее близки между собой водохранилища Камы и Цимлянское водохранилище. Наибольшим своеобразием отличались водохранилища Волги и Шексны.

На основании многолетних исследований фитопланктона водохранилищ Волги, Шексны, Камы и Дона установлено, что в планктонных альгоценозах доминируют 14 видов цианобактерий, из которых 10 – общие для всех волжских водохранилищ: Aphanizomenon flos-aquae, Planktothrix agardhii (Gom.) Anag. et Kom., виды из родов Dolichospermum (Ralfs ex Born. et Flah.) Wacklin et al. (D. flos-aquae, D. planctonicum, D. spiroides (Klebahn) Wacklin et al., D. lemmermannii (P. Richt.) Wacklin et al.), Aphanocapsa Nägeli (A. holsatica, A. incerta), Microcystis Lemm. (Microcystis aeruginosa, M. pulverea, M. viridis (A. Braun) Lemm., M. wesenbergii (Kom.) Kom.), Anathece Komárek et Anagnostidis и Coelosphaerium kuetzingianum. Первые два вида и Microcystis aeruginosa способны вызывать «цветение» воды. Planktothrix agardhii наибольшего развития достигал в гипертрофном Цимлянском водохранилище и в мелководном эвтрофном Шошинском плесе Иваньковского водохранилища.

Анализ сезонной и многолетней динамики численности и биомассы фитопланктона (1954–2016 гг.) Рыбинского водохранилища, второго по размерам в каскаде волжских водохранилищ, показал, что с начала 1980-х годов наблюдалось стабильное увеличение обилия и разнообразия цианобактерий. Установлен достоверный положительный многолетний тренд их абсолютной средней (R² = 0,62; F = 8; р<0,009, n = 59) и относительной (%) биомасс (R² = 0,82; F = 348; р≤0,000; n = 59), а также удельного богатства (числа видов в пробе) (R² = 0,46; F = 12; р<0,001). В сезонной динамике биомассы фитопланктона летний максимум цианобактерий стал значительно превышать весенний пик диатомовых. Многолетняя олиго-эвтрофная сукцессия фитопланктона Рыбинского водохранилища направлена на увеличение пропорции безгетероцистных цианобактерий, прежде всего, мелкоклеточных колониальных видов из родов Aphanocapsa и Anathece. В эвтрофных водохранилищах (Иваньковском, Чебоксарском и Цимлянском) доминировали безгетероцистные нитчатые «осцилляториевые» – Planktothrix agardhii. Зимние исследования показали, что увеличение температуры воды в Рыбинском водохранилище с середины 1970-х годов и, как следствие, увеличение продолжительности безлёдного периода во втором десятилетии XXI века (в 1947–2003 гг. он составлял 193±2 сут., в 2004–2013 гг. – 217±3 сут.) (Литвинов и др., 2018) способствовало росту численности цианобактерий и в подлёдный период.

Изменение численности и биомассы безгетероцистых видов цианобактерий в волжских водохранилищах в летний период в 1989–1991 гг. в широтном градиенте положительно коррелировало (R² = 0,82; F = 12; р<0,012 и R² = 0,76; F = 8; р<0,03 соответственно) с концентрацией хлорофилла а (Корнева, 2015). В 2010-е годы степень вариабельности средней биомассы цианобактерий между водохранилищами снизилась в 2–2,5 раза. Об этом свидетельствовали снижение дисперсии выборки и стандартного отклонения. Происходило выравнивание уровня развития цианобактерий между водохранилищами.

В 2010-е годы в волжских водохранилищах численность и биомасса диазотрофов Aphanizomenon flos-aquae и видов из рода Dolichospermum достоверно снижались в направлении от Верхней к Нижней Волге (R² = -0,77; F = 8; p<0,042 и R² = -0,91; F = 25; p<0,004 соответственно) согласно географической зональности по мере увеличения минерализации воды в Нижней Волге, расположенной в аридной зоне. Биомасса безгетероцистных цианобактерий (видов родов Aphanocapsa, Microcystis и из группы «S» типа) наоборот увеличивалась (R² = 0,61; F = 3; p<0,014). Выявленные тренды подтверждались достоверной отрицательной статистической связью между электропроводностью воды и численностью гетероцистных цианобактерий (R² = -0,88; F = 18; p<0,008) и положительной связью между электропроводностью воды и численностью безгетероцистных цианобактерий (R² = 0,38; F = 10; p<0,004). В водохранилищах Камы, где электропроводность наоборот уменьшалась от верховий (449 мкСм/см при 25^оС) до устьевого участка реки (269 мкСм/см при 25^оС), что было связано с особенностью водосбора, численность диазотрофов увеличивалась от 4,5 млн кл./л до 37 млн кл./л. Многолетний положительный тренд пропорции безгетероцистных цианобактерий в Рыбинском водохранилище хорошо согласовывался с многолетним ростом общей суммы ионов (R² = 0,45) и хлоридов (R² = 0,81) в водохранилище с 1950-х до 2000-х годов (Законнова, Литвинов, 2009). Полученные данные свидетельствуют о том, что в водохранилищах независимо от их трофии и географического положения прослеживался рост обилия безгетероцистных цианобактерий по мере увеличения минерализации воды. Преобладание таких цианей в эстуариях, морях и соленых пресных озерах, где наблюдается низкое соотношение азота и фосфора, может объясняться подавлением ассимиляции молибдатов сульфатами, которые могут ингибировать нитрогеназную активность цианобактерий (Howarth et al., 1988).

Анализ распределения цианотоксинов (вторичных метаболитов цианобактерий) и их потенциальных продуцентов в 12 водохранилищах Волго-Камско-Донского каскада летом 2016 и 2018 гг. показал, что концентрация микроцистинов (сумма внутриклеточной и растворенной в воде фракции) варьировала от <0,1 мкг/л в июне до 16,4 мкг/л в августе, превышая безопасный для человека уровень (1 мкг/л) в 25% проб. Установлена связь концентрации микроцистинов с численностью широко распространенных видов, вызывающих «цветение» воды: видов родов Microcystis и Dolichospermum, а также Planktothrix agardhii. Молекулярно-генетический анализ генов токсичности показал, что основными продуцентами микроцистинов в водохранилищах были цианобактерии Microcystis и Dolichospermum. Было идентифицировано 14 разных вариантов микроцистинов. В Цимлянском водохранилище как возможные продуценты нейротоксичного анатоксина-а были идентифицированы цианобактерии Cuspidothrix issatschenkoi и/или Raphidiopsis mediterranea Skuja.

Получены достоверные отрицательные статистические связи между показателями разнообразия фитопланктона и биомассой токсигенного Microcystis aeruginosа и содержанием микроцистинов. Первые полевые данные о связи некоторых лимнических факторов с концентрацией микроцистинов и параметрами развития их продуцентов в системе водохранилищ Волги, Камы и Дона показали, что для роста цианобактерий, микроцистин-продуцирующих видов и фитопланктона наибольшую значимость имели температура воды и азот (Chernova et al., 2020).

Таким образом, впервые на основе обширного материала по крупнейшим водохранилищам Европейской части России выявлены закономерности формирования пространственно-временной структуры планктонных комплексов цианобактерий и их токсичности в зависимости от азональных и зональных экологических факторов. Обобщены сведения о таксономическом, экологическом, морфофункциональном разнообразии цианобактерий. Выявлены новые закономерности изменения сезонной и многолетней динамики разнообразия и обилия цианобактерий, их регионального и зонального распределения. Определены факторы, контролирующие видовой состав цианобактерий, динамику показателей их обилия. Получены новые данные о цианобактериях-продуцентах разных типов цианотоксинов, определены молекулярно-генетическими методами наиболее распространенные виды токсичных цианобактерий. Получена информация о токсинах, продуцируемых этими видами, в зависимости от абиотических параметров.

Работа выполнена в рамках государственного задания № 121051100099-5 и при поддержке гранта РФФИ, проект № 18-04-01069.

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов, требующего раскрытия в данном сообщении.

Список литературы

1. Беляева П.Г., Минеева Н.М., Сигарева Л.Е., Тимофеева Н.А., Макарова О.С. Содержание растительных пигментов в воде и донных отложениях водохранилищ р. Камы // Гидрология, гидрохимия и растительные пигменты водохранилищ Волжского каскада. Труды ИБВВ, 2018. Вып. 81 (84). С. 97–104. DOI: https://doi.org/10.24411/0320-3557-2018-1-0007
2. Законнова А.В., Литвинов А.С. Солевой состав воды Рыбинского водохранилища и его многолетние изменения // Гидробиологический журнал. 2009. Т.45, №2. С. 96–110. DOI: https://doi.org/10.1615/HydrobJ.v45.i4.90
   
3. Козицкая В.Н. Влияние температурного фактора на рост и размножение водорослей с различными типами пигментных систем // Гидробиологический журнал. 1991. Т.27, №5. С. 62–71.
4. Корнева Л.Г. Фитопланктон водохранилищ бассейна Волги. – Кострома: Костромской печатный дом, 2015. – 284 с.
5. Литвинов А.С., Законнова А.В., Поддубный С.А. Характеристика экосистемы водохранилища. 2.1. Климат и гидрологический режим // Структура и функционирование экосистемы Рыбинского водохранилища в начале XXI века. – М.: РАН, 2018. – С. 32–51.
6. Никаноров А.М., Иваник В.М., Пирумова Е.И. Многолетние изменения солевого состава воды Дона в нижнем течении: причины и тенденции // Водная экосистема Нижнего Дона: многолетние изменения качества воды. – СПб.: Гидрометеоиздат, 2006. – С. 247–256.
7. Blenckner T., Chen D. Comparison of the impact of regional and North Atlantic atmospheric circulation on an aquatic ecosystem // Climate Research. 2003. V. 23. P. 131–136. DOI: https://doi.org/10.3354/cr023131
8. Chernova E.N., Sidelev S., Russkikh Ia., Korneva L., Solovyova V., Mineeva N., Stepanova I., Zhakovskaya Z. Spatial distribution of cyanotoxins and ratios of microcystin to biomass indicators in the reservoirs of the Volga, Kama and Don Rivers, the European part of Russia // Limnologica. 2020. V.84. 125819. DOI: https://doi.org/10.1016/j.limno.2020.125819
9. Davis T.W., Berry D.L., Boyer G.L., Gobler C.J. The effects of temperature and nutrients on the growth and dynamics of toxic and non-toxic strains of Microcystis during cyanobacteria blooms // Harmful Algae. 2009. V.8. P.715–725. DOI: https://doi.org/10.1016/j.hal.2009.02.004
10. Gerten D., Adrian R. Climate-driven changes in spring plankton dynamics and the sensitivity of shallow polymictic lakes to the North Atlantic Oscillation // Limnology and Oceanography. 2000. V. 45. P. 1058–1066. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.2000.45.5.1058
11. Howarch R., Marino R., Cole J. Nitrogen fixation in freshwater, estuarine, and marine ecosystems. 2. Biogeochemical controls // Limnology and Oceanography. 1988. V.33, №4, part 2. P. 688–701. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.1988.33.4_part_2.0688
12. Jeppensen E., Kronvang B., Olesen J.E., Audet J., Søndergaard M., Hoffmann C.C., Andersen H. E., Lauridsen T.L., Özen A., Özkan K., Liboriussen L., Larsen S.E., Beklioglu M., Meerhoff M. Climate change effects on nitrogen loading from cultivated catchments in Europe: implications for nitrogen retention, ecological state of lakes and adaptation // Hydrobiologia. 2011. V.663, №1. P. 1–21. DOI: https://doi.org/10.1007/s10750-010-0547-6
13. Mineeva N.M., Semadeny I.V., Makarova O.S. Chlorophyll Content and the Modern Trophic State of the Volga River Reservoirs (2017–2018) // Inland Water Biology. 2020а. V.13, №2. Р. 327–330. DOI: https://doi.org/10.1134/S199508292002008X
14. Mineeva N.M., Sigareva L.E., Timofeeva N.A., Semadeny I.V. Plant Pigments in Water and Bottom Sediments of the Tsimlyansk Reservoir // Inland Water Biology. 2020b. V.13, №3. P.408–416. DOI: https://doi.org/10.1134/S1995082920030128
15. Mooij W.M., Hülsmann S., De Senerpont D.L.N., Nolet B.A., Bodelier P.L.E., Boers P.C.M., Pires L.M.D., Gons H.J., Ibelings B.W., Noordhuis R., Portielje R., Wolfstein K., Lammens E.H.R.R. The impact of climate change on lakes in the Netherlands: a review // Aquatic Ecology. 2005. V. 39. P. 381–400. DOI: https://doi.org/10.1007/s10452-005-9008-0
16. O’Neil J.M., Davis T.W., Burford M.A., Gobler C.J. The rise of harmful cyanobacteria blooms: The potential roles of eutrophication and climate change // Harmful Algae. 2012. V.14. P.313–334. DOI: https://doi.org/10.1016/j.hal.2011.10.027
17. Padisák J., Crossetti L.O., Naselli-Flores L. Use and misuse in the application of the phytoplankton functional classification: a critical review with updates // Hydrobiologia. 2009. V.621. P. 1–19. DOI: https://doi.org/10.1007/s10750-008-9645-0
18. Paerl H. W., Huisman J. Climate change: a catalyst for global expansion of harmful cyanobacterial blooms // Environmental Microbiology Reports. 2009. V.1, №1. P. 27–37. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1758-2229.2008.00004.x
19. Paul V.J. Global warming and cyanobacterial harmful algal bloom // Cyanobacterial Harmful Algal Blooms: State of the Science and Research Needs. Springer, New York, 2008. P.239–257. DOI: https://doi.org/10.1007/978-0-387-75865-7_11
20. Reynolds C., Huszar V., Kruk C., Naselli-Flores L., Melo S. Towards a functional classification of the freshwater phytoplankton // J. Plankton Res. 2002. V.24. P.417–428. DOI: https://doi.org/10.1093/plankt/24.5.417
21. The Impact of Climate Change on European Lakes / George G. (Ed.) – Dordrecht, Heidelberg, London, New York, Berlin: Springer (Aquatic Ecology Series Vol. 4), 2010. – 508 p. DOI: https://doi.org/10.1007/978-90-481-2945-4_20
22. Wiedner C., Rücker J., Brüggemann R., Nixdorf B. Climate change affects timing and size of populations of an invasive cyanobacterium in temperate regions //Oecologia. 2007. V. 152. P. 473–484. DOI: https://doi.org/10.1007/s00442-007-0683-5

Статья поступила в редакцию 20.06.2021
После доработки 09.11.2021
Статья принята к публикации 19.11.2021

Об авторах

Корнева Людмила Генриховна – Lyudmila G. Korneva

доктор биологических наук
главный научный сотрудник, заведующая лабораторией альгологии, ФГБУН Институт биологии внутренних вод имени И.Д. Папанина РАН, Борок, Россия (Papanin Institute for Biology of Inland Waters RAS, Borok, Russia)

korneva@ibiw.ru

Соловьева Вера Васильевна – Vera V. Solovyova

научный сотрудник, ФГБУН Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН, Борок, Россия (Papanin Institute for Biology of Inland Waters RAS, Borok, Russia)

solo@ibiw.ru

Сиделев Сергей Иванович – Sergey I. Sidelev

кандидат биологических наук
доцент, Ярославский государственный университет им. П.Г. Демидова, Ярославль, Россия (Yaroslavl State University, Regional Center for Ecological Safety of Water Resources, Yaroslavl, Russia), Региональный центр экологической безопасности водных ресурсов

sidelev@mail.ru

Чернова Екатерина Николаевна – Ekaterina N. Chernova

кандидат биологических наук
старший научный сотрудник, ФГБУН «Санкт-Петербургский Федеральный исследовательский центр РАН», Санкт-Петербургский научно-исследовательский центр экологической безопасности РАН, Санкт-Петербург, Россия (St. Petersburg Federal Research Center of the Russian Academy of Sciences, Scientific Research Centre for Ecological Safety of the Russian Academy of Sciences, St. Petersburg, Russia)

s3561389@yandex.ru

Русских Яна Владимировна – Yana V. Russkich

кандидат биологических наук
старший научный сотрудник, ФГБУН «Санкт-Петербургский Федеральный исследовательский центр РАН», Санкт-Петербургский научно-исследовательский центр экологической безопасности РАН, Санкт-Петербург, Россия (St. Petersburg Federal Research Center of the Russian Academy of Sciences, Scientific Research Centre for Ecological Safety of the Russian Academy of Sciences, St. Petersburg, Russia)

yanarussk@gmail.com

Корреспондентский адрес: Россия, 152742, Ярославская обл., Некоузский район, пос. Борок, д.109, ИБВВ РАН; тел. (48547)24-348.

ССЫЛКА:

Корнева Л.Г., Соловьева В.В., Сиделев С.И., Чернова Е.Н., Русских Я.В. Экология и метаболическая активность цианобактерий крупных разнотипных равнинных водохранилищ Европейской части России // Вопросы современной альгологии. 2021. №2 (26). С. 29–37. URL: http://algology.ru/1734

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2021-2(26)-29-37

При перепечатке ссылка на сайт обязательна

Уважаемые коллеги! Если Вы хотите получить версию статьи в формате PDF, пожалуйста, напишите в редакцию, и мы ее вам с удовольствием пришлем бесплатно. 
Адрес - info@algology.ru

Ecology and metabolic activity of cyanobacteria in large different types of lowland reservoirs in the European part of Russia

Lyudmila G. Korneva¹, Vera V. Solovyova¹, Sergey I. Sidelev²,
Ekaterina N. Chernova³, Yana V. Russkich³

¹Papanin Institute for Biology of Inland Waters RAS (Borok, Russia)
²Demidov Yaroslavl State University (Yaroslavl, Russia)
³St. Petersburg FRC of RAS, Scientific Research Centre for Ecological Safety of RAS
(St. Petersburg, Russia)

A comparative of the species composition and ecological-geographical characteristics of cyanobacteria plankton of 13 reservoirs of the Volga-Kama cascade and the Don (Sheksna, Ivankovo, Uglich, Rybinsk, Gorky, Cheboksary, Kuibyshev, Saratov, Volgograd, Kama, Votkinsk, Nizhnekamsk and Tsimlyansk reservoirs) is analysed. An assessment of the change in the distribution of cyanobacteria biomass in a latitudinal gradient along the Volga cascade is presented. The seasonal and long-term (1954–2016) dynamics of the abundance, biomass and the ratio of functional groups of cyanobacteria in the Rybinsk Reservoir, the second largest in the cascade of Volga reservoirs, are analyzed. A positive long-term trend of abundance and diversity of cyanobacteria and the leveling of their biomass between reservoirs along a cascade in recent years has been established. An increase in the abundance and diversity of nonheterocystous species was established in the direction from the Upper to the Lower Volga and during the long-term succession of phytoplankton of the Rybinsk Reservoir. This is associated with an increase of water mineralization. Based on current research in the 2010s of the Volga, Kama and Don cascade reservoirs, 14 variants of microcystin structures were identified, the diversity of which depended on the composition of the producing species. Using PCR analysis, the main producers of microcystins (Microcystis and Dolichospermum) were identified. Cyanobacteria Cuspidothrix issatschenkoi and/or Raphidiopsis mediterranea have been identified as possible producers of neurotoxic anatoxin-a in the Tsimlyansk Reservoir. It was shown that water temperature and nitrogen were the greatest importance for development of microcystin-producing species of cyanobacteria.

Keywords: Volga; Kama and Don rivers basins reservoirs; cyanobacteria; diversity; ecology; cyanotoxins.

References

1. Belyayeva P.G., Mineyeva N.M., Sigareva L.Ye., Timofeyeva N.A., Makarova O.S. Soderzhaniye rastitel'nykh pigmentov v vode i donnykh otlozheniyakh vodokhranilishch r. Kamy [The content of plant pigments in the water and bottom sediments of the Kama river reservoirs]. Trudy IBVV. 2018. V.81 (84). P. 97–104. (In Russ.) DOI: https://doi.org/10.24411/0320-3557-2018-1-0007 (In Russ.)
2. Blenckner T., Chen D. Comparison of the impact of regional and North Atlantic atmospheric circulation on an aquatic ecosystem. Climate Research. 2003. V.23. P. 131–136. DOI: https://doi.org/10.3354/cr023131
3. Chernova E., Sidelev S., Russkikh Ia., Korneva L., Solovyova V., Mineeva N., Stepanova I., Zhakovskaya Z. Spatial distribution of cyanotoxins and ratios of microcystin to biomass indicators in the reservoirs of the Volga, Kama and Don Rivers, the European part of Russia. Limnologica. 2020. V.84. 125819 DOI: https://doi.org/10.1016/j.limno.2020.125819 (In Russ.)
4. Davis T.W., Berry D.L., Boyer G.L., Gobler C.J. The effects of temperature and nutrients on the growth and dynamics of toxic and non-toxic strains of Microcystis during cyanobacteria blooms. Harmful Algae. 2009. V.8. P. 715–725. DOI: https://doi.org/10.1016/j.hal.2009.02.004
5. Gerten D., Adrian R. Climate-driven changes in spring plankton dynamics and the sensitivity of shallow polymictic lakes to the North Atlantic Oscillation. Limnology and Oceanography. 2000. V.45. P. 1058–1066. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.2000.45.5.1058
6. Howarch R., Marino R., Cole J. Nitrogen fixation in freshwater, estuarine, and marine ecosystems. 2. Biogeochemical controls. Limnology and Oceanography. 1988. V.33, №4, part 2. P. 688–701. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.1988.33.4_part_2.0688
7. Jeppensen E., Kronvang B., Olesen J.E., Audet J., Søndergaard M., Hoffmann C.C., Andersen H. E., Lauridsen T.L., Özen A., Özkan K., Liboriussen L., Larsen S.E., Beklioglu M., Meerhoff M. Climate change effects on nitrogen loading from cultivated catchments in Europe: implications for nitrogen retention, ecological state of lakes and adaptation. Hydrobiologia. 2011. V.663, №1. P. 1–21. DOI: https://doi.org/10.1007/s10750-010-0547-6
8. Korneva L.G. Fitoplankton vodokhranilishch basseyna Volgi [Phytoplankton of Volga River reservoir]. Kostroma Printing House, Kostroma, 2015. 284 p. (In Russ.)
9. Kozitskaya V.N. Vliyaniye temperaturnogo faktora na rost i razmnozheniye vodorosley s razlichnymi tipami pigmentnykh system [Influence of the temperature factor on the growth and reproduction of algae with different types of pigment systems]. Gidrobiologicheskiy zhurnal. 1991. V.27, №5. P. 62–71. (In Russ.)
10. Litvinov A.S., Zakonnova A.V., Poddubny S.A. Kharakteristika ekosistemy vodokhranilishcha. 2.1. Klimat i gidrologicheskiy rezhim [Characteristics of the ecosystem in the reservoir. 2.1. Climate and hydrological regime]. In: Lazareva V.I. (ed.). Struktura i funktsionirovaniye ekosistemy Rybinskogo vodokhranilishcha v nachale XXI veka [Structure and Functioning of the Ecosystem in the Rybinsk Reservoir at the beginning of the 21st Century]. Russian Academy of Sciences, Moscow, 2018. P. 32– 51. (In Russ.)
11. Mineeva N.M., Semadeny I.V., Makarova O.S. Chlorophyll Content and the Modern Trophic State of the Volga River Reservoirs (2017–2018). Inland Water Biology. 2020а. V.13, №2. Р. 327–330. DOI: https://doi.org/10.1134/S199508292002008X
12. Mineeva N.M., Sigareva L.E., Timofeeva N.A., Semadeny I.V. Plant Pigments in Water and Bottom Sediments of the Tsimlyansk Reservoir. Inland Water Biology. 2020b. V.13, №3. P. 408–416. DOI: https://doi.org/10.1134/S1995082920030128
13. Mooij W.M., Hülsmann S., De Senerpont D.L.N., Nolet B.A., Bodelier P.L.E., Boers P.C.M., Pires L.M.D., Gons H.J., Ibelings B.W., Noordhuis R., Portielje R., Wolfstein K., Lammens E.H.R.R. The impact of climate change on lakes in the Netherlands: a review. Aquatic Ecology. 2005. V. 39. P. 381–400. DOI: https://doi.org/10.1007/s10452-005-9008-0
14. Nikanorov A. M., Ivanik V. M., Pirumova Ye. I. Mnogoletniye izmeneniya solevogo sostava vody Dona v nizhnem techenii: prichiny i tendentsii. Vodnaya ekosistema Nizhnego Dona: mnogoletniye izmeneniya kachestva vody [Water ecosystem of the Lower Don: long-term changes in water quality]. Gidrometeoizdat, St. Petersburg, 2006. P. 247–256. (In Russ.)
15. O’Neil J.M., Davis T.W., Burford M.A., Gobler C.J. The rise of harmful cyanobacteria blooms: The potential roles of eutrophication and climate change. Harmful Algae. 2012. Vol. 14. P. 313–334. DOI: https://doi.org/10.1016/j.hal.2011.10.027
16. Padisák J., Crossetti L.O., Naselli-Flores L. Use and misuse in the application of the phytoplankton functional classification: a critical review with updates. Hydrobiologia. 2009. V.621. P. 1–19. DOI: https://doi.org/10.1007/s10750-008-9645-0
17. Paerl H. W., Huisman J. Climate change: a catalyst for global expansion of harmful cyanobacterial blooms. Environmental Microbiology Reports. 2009. V.1, №1. P. 27–37. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1758-2229.2008.00004.x
18. Paul V.J. Global warming and cyanobacterial harmful algal bloom. Cyanobacterial Harmful Algal Blooms: State of the Science and Research Needs. Springer, New York, 2008. P. 239–257. DOI: https://doi.org/10.1007/978-0-387-75865-7_11
19. Reynolds C., Huszar V., Kruk C., Naselli-Flores L., Melo S. Towards a functional classification of the freshwater phytoplankton. J. Plankton Res. 2002. V. 24. P. 417–428. DOI: https://doi.org/10.1093/plankt/24.5.417
20. The Impact of Climate Change on European Lakes. George G. (Ed.). Dordrecht, Heidelberg, London, New York, Berlin: Springer (Aquatic Ecology Series. Vol. 4). 2010. 508 p. DOI: https://doi.org/10.1007/978-90-481-2945-4_20
21. Wiedner C., Rücker J., Brüggemann R., Nixdorf B. Climate change affects timing and size of populations of an invasive cyanobacterium in temperate regions. Oecologia. 2007. V. 152. P. 473–484. DOI: https://doi.org/10.1007/s00442-007-0683-5
22. Zakonnova A.V., Litvinov A.S. Solevoy sostav vody Rybinskogo vodokhranilishcha i yego mnogoletniye izmeneniya [Salt composition of the Rybinsk Reservoir and its long-term changes]. Gidrobiologicheskiy zhurnal [Hydrobiological Journal]. 2009. V.45, №2. P. 96–110. (In Russ.) DOI: https://doi.org/10.1615/HydrobJ.v45.i4.90
    

Authors

Korneva Lyudmila G.

ORCID – http://orcid.org/0000-0002-8449-5906, РИНЦ AuthorID – 67514

Papanin Institute for Biology of Inland Waters RAS, Borok, Russia

korneva@ibiw.ru

Solovyova Vera V.

ORCID – http://orcid.org/0000-0002-2194-8840, РИНЦ AuthorID – 68854

Papanin Institute for Biology of Inland Waters RAS, Borok, Russia

solo@ibiw.ru

Sidelev Sergey I.

ORCID – https://orcid.org/0000-0003-3052-1352, РИНЦ AuthorID – 607648

Yaroslavl State University, Regional Center for Ecological Safety of Water Resources, Yaroslavl, Russia

sidelev@mail.ru

Chernova Ekaterina N. 

ORCID – http://orcid.org/0000-0002-2135-4540, РИНЦ AuthorID – 54340

St. Petersburg FRC of RAS, Scientific Research Centre for Ecological Safety of RAS, St. Petersburg, Russia

s3561389@yandex.ru

Russkich Yana V. 

ORCID – https://orcid.org/0000-0003-1762-3055, РИНЦ AuthorID – 108794

St. Petersburg FRC of RAS, Scientific Research Centre for Ecological Safety of RAS, St. Petersburg, Russia

yanarussk@gmail.com

ARTICLE LINK:

Korneva L.G., Solovyova V.V., Sidelev S.I., Chernova E.N., Russkich Y.V. Ecology and metabolic activity of cyanobacteria in large different types of lowland reservoirsin the European part of Russia. Voprosy sovremennoi algologii (Issues of modern algology). 2021. № 2 (26). P. 29–37. URL: http://algology.ru/1734

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2021-2(26)-29-37

When reprinting a link to the site is required

Dear colleagues! If you want to receive the version of the article in PDF format, write to the editor,please and we send it to you with pleasure for free. 
Address - info@algology.ru

На ГЛАВНУЮ

Карта сайта

К разделу ОБЗОРЫ, СТАТЬИ И КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ

КОНТАКТЫ

Email: info@algology.ru

Изготовление интернет сайта
5Dmedia

ЛИЦЕНЗИЯ

Эл N ФС 77-22222 от 01 ноября 2005г.

ISSN 2311-0147