Мартыненко Н.А., Гусев Е.С.

Nikita A. Martynenko, Evgeniy S. Gusev

Институт физиологии растений имени К.А. Тимирязева РАН (Москва, Россия)

УДК 582.262.2

Десмидиевые водоросли представляют собой большую полифилетическую группу стрептофитовых водорослей, насчитывающую около 4000 видов. Традиционно систематика десмидиевых водорослей строится на морфологических признаках. Последние молекулярно-генетические исследования группы, однако, конфликтуют со сложившейся систематикой и указывают на полифилетическое положение некоторых родов этой группы водорослей. Род Closterium Nitzsch ex Ralfs, как и всё семейство Closteriaceae Bessey, образует монофилетическую кладу на общем дереве Desmidiales, построенном на анализе как 18S рДНК, так и rbcL хпДНК. В нашем анализе филогенетических отношении внутри рода Closterium имеющиеся штаммы формировали 14 клад (видовых комплексов). Внутри некоторых комплексов присутствуют штаммы не отличающиеся фенотипически, но расходящиеся на филогенетическом древе, что говорит о скрытом таксономическом разнообразии внутри рода.

Ключевые слова: Cryptomonas, разнообразие; тропический регион; молекулярно-генетические методы.

Виды рода Closterium представляют собой одиночные клетки без перетяжки посредине. Их форма разнообразна и может варьировать от совершенно прямой до сильно дугообразно согнутой. Традиционно систематика клостериумов, как и всех десмидиевых, строится на морфологических данных. Однако существует ряд проблем, связанных с идентификацией. Так, в роде Closterium простые клетки трудно отличить среди многих близкородственных видов, потому что у них нет заметных признаков на клеточной стенке, таких как бородавки, шипы, которые часто встречаются у большинства других десмидиевых водорослей.

Первые исследования, затрагивающие систематику рода Closterium, были проведены уже в 80-х годах прошлого века. Японскими исследователями выявлено присутствие нескольких групп скрещивания, или биологических видов, в пределах одного таксономического вида C. ehrenbergii, которые, в свою очередь, могут быть сгруппированы с C. moniliferum в видовой комплекс C. moniliferum-ehrenbergii (Ichimura, 1981). С другой стороны, М. Ватанабе (1979) с помощью морфометрического анализа Closterium calosporum Wittrock и его близкородственных таксонов, которые образуют скорбикулярные зигоспоры, расширил диагнозы и описал три разновидности этого вида, Closterium spinosporum W. Hodgetts с четырьмя разновидностями и выделил новый вид Closterium selenastrum M. Wanatabe.

Несмотря на то, что морфологически род Closterium и семейство Closteriaceae в целом очень хорошо обособлены и считаются одной из наиболее хорошо очерченных групп десмидиевых и конъюгат в целом (Prescott et al., 1975), ранние молекулярно-филогенетические исследования поставили под сомнение его самостоятельность. Первые опубликованные молекулярно-филогенетические исследования класса Zygnematophyceae, основанные на сравнении последовательностей 18S рДНК, страдали от отсутствия статистических поддержек (Besendahl, Bhattacharya, 1999; Denboh et аl., 2001), в то время как по гену  rbcL  анализировался ограниченный набор видов,  только по одному представителю на род (McCourt et al., 2000). В первом молекулярном исследовании, посвященном более чем одному виду Closterium, выполненном А. Бесендаль и Д. Бхаттачарья (1999), было предположено парафилетическое происхождение представителей этого рода с помощью анализа кодирующей области малой субъединицы (SSU) рДНК и интрона 1506 I группы. Один из видов, С. littorale, входил в состав сем. Desmidiaceae, что никак не согласовывалось с принятой систематикой. Повторное исследование C. littorale (Denboh, 2001; Gontcharov et al., 2004) показало, что эти спорные выводы основывались на ошибках при работе с культурами и/или пробами ДНК.

Следующие исследования, проведённые Т. Денбо c соавторами (2001) на основании анализа тех же генетических регионов, указали на монофилетическое происхождение рода и семейства в целом с высокими значениями бутсрепа. В общей сложности в анализ были включены 39 штаммов Closterium, относящихся к 21 виду. Хотя филогенетические взаимоотношения в этом роде не были разрешены, по крайней мере три клады были подтверждены высокими значениями бутсрепа: комплекс видов C. calosporum, комплекс видов C. moniliferum-ehrenbergii и пара C. pleurodermatum и C. pusillum var. maius. При анализе 1794-нуклеотидного выравнивания 18S рДНК было обнаружено очень мало нуклеотидных замен (от 0 до 11 нуклеотидов) среди 12 известных групп скрещивания C. ehrenbergii. Были обнаружены сходные степени молекулярной диверсификации и в другом видовом комплексе C. calosporum и его родственных таксонов, изученных М. Ватанабе (1979).

В дальнейшем для выяснения филогенетических отношений в видовом комплексе Closterium moniliferum-ehrenbergii, были получены нуклеотидные последовательности двух некодирующих областей ядерного рибосомного цистрона, интрона 1506 I группы в малой субъединице и внутреннего транскрибируемого спейсера 2 (ITS2), в общей сложности для 58 штаммов (как гомо-, так и гетероталлических) этого видового комплекса (Denboh et al., 2003). В целом, у C. ehrenbergii есть две большие группы тесно связанных групп скрещивания. Одна состоит из групп A, B, C, H, K, L, M, N, O и P, каждая из которых образует зигоспоры с гладкими стенками, а другая состоит из групп скрещивания D, E, I, J и S – все образуют скробикулярные зигоспоры. Была обнаружена полная репродуктивная изоляция или отсутствие образования зигоспор между любыми штаммами из разных типов зигоспор. Жизнеспособные зигоспоры обычно образуются между любыми двумя противоположными штаммами типа скрещивания одной и той же группы скрещивания. Образование зигоспор не происходит между штаммами разных групп скрещивания, хотя хотя между близкородственными группами скрещивания может образоваться несколько аномальных зигоспор, но все эти межгрупповые зигоспоры цитологически аномальны и дают только мёртвые или редко выживающие «амфигаплоиды» (Ichimura, Kasai, 1996). Не менее важным результатом, на наш взгляд, стало предположение о том, что большинство групп скрещивания не являются космополитическими, а, скорее всего, ограничены определенными биогеографическими районами, каждая из которых занимает свое специфическое место обитания.

В другом активно изучаемом видовом комплексе C. psl. также было выявлено не менее 6 групп скрещивания (Tsuchikane et al., 2018). При исследовании репродуктивной изоляции данных групп и корреляции с ним полиморфизма рибосомального интрона, было выявлено, что филогении, основанные на анализе интрона 1506 и аминокислотной последовательности полового феромона PR-IP Inducer, оказались конгруэнтны (Tsuchikane et al., 2008). Это говорит о том, что генетическая дифференциация групп скрещивания (биологических видов) может отражать уровень репродуктивной изоляции, который был доказан в экспериментах по скрещиванию.

Таким образом, филогенетические исследования рода Closterium подтверждают монофилию рода, но изучены на малой выборке штаммов, а знания связей внутри рода ограничены лишь взаимоотношениями близкородственных видов. Для изучения филогенетических связей в роде Closterium были взяты штаммы, изолированные из водоёмов г. Москвы, Пермского края, Республики Коми и Монголии, а также из тропических лесов Вьетнама. В нашем исследовании, основанном на полиморфизме гена rbcL хпДНК, штаммы рода Closterium формировали 14 клад или видовых комплексов, что также подтверждается в анализе с использованием 1506 интрона ядерной рДНК. Это уже выявленные ранее комплексы видов Closterium ehrenbergii-moniliferum, C. peracerosum-strigosum-littorale и С. calosporum, а также комплексы C. spetzbergense-pseudolunula и C. lunula, C. acerosum-johnsonii, C. navicula, C. gracile, C. kuetzingii-elenkinii, C. venus-incurvum. Нами было выявлено, что внутри каждой из клад, полученных в ходе филогенетических анализов гена rbcL хпДНК и 1506 интрона гена 18S рДНК, присутствуют штаммы, не отличающиеся фенотипически, но расходящиеся на филогенетическом древе, что говорит о скрытом таксономическом разнообразии внутри рода Closterium.

Исследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда (проект № 20–14–00211).

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов, требующего раскрытия в данном сообщении.

Список литературы

1. Besendahl A., Bhattacharya D. Evolutionary analyses of small‐subunit rDNA coding regions and the 1506 group I introns of the Zygnematales (Charophyceae, Charophyta) // Journal of phycology. 1999. Vol. 35, № 3. P. 560–569. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.1999.3530560.x
2. Denboh T., Hendrayanti D., Ichimura T. Monophyly of the genus Closterium and the order Desmidiales (Charophyceae, Chlorophyta) inferred from nuclear small subunit rDNA data // Journal of Phycology. 2001. Vol. 37, № 6. P. 1063–1072. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.2001.00146.x
3. Denboh T., Ichimura T., Hendrayanti D., Coleman A.W. Closterium moniliferum‐ehrenbergii (Charophyceae, Chlorophyta) species complex viewed from the 1506 group I intron and ITS2 of nuclear rDNA // Journal of Phycology. 2003. Vol. 39, № 5. P. 960–977. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.2003.02145.x
4. Gontcharov A.A., Marin B., Melkonian M. Are combined analyses better than single gene phylogenies? A case study using SSU rDNA and rbcL sequence comparisons in the Zygnematophyceae (Charophyta) // Molecular biology and evolution. 2004. Vol. 21, № 3. P. 612–624. DOI: https://doi.org/10.1093/molbev/msh052
5. Ichimura T. Mating types and reproductive isolation in Closterium ehrenbergii Meneghini // The botanical magazine = Shokubutsu-gaku-zasshi. 1981. V. 94, № 4. P. 325–334.
6. Ichimura T., Kasai F. Morphological and cytogenetic characteristics of intergroup hybrids between closely related mating groups of the Closterium ehrenbergii species complex (Desmidiales, Chlorophyta) // Phycological Research. 1996. Vol. 44, № 4. P. 261–265. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1440-1835.1996.tb00055.x
7. McCourt R.M., Karol K.G., Bell J., Helm‐Bychowski K.M., Grajewska A., Wojciechowski M.F., Hoshaw, R.W. Phylogeny of the conjugating green algae (Zygnemophyceae) based on rbcL sequences // Journal of Phycology. 2000. Vol. 36, № 4. P. 747–758. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.2000.99106.x
8. Prescott G.W., Croasdale H., Vinyard W.C. A synopsis of North American Desmids. Part II. Desmidiaceae: Placodermae. Section 1. – Lincoln, 1975. – 275 p.
9. Tsuchikane Y., Ito M., Sekimoto H. Reproductive isolation by sex pheromones in the Closterium peracerosum-strigosum-littorale complex (Zygnematales, Charophyceae) // Journal of phycology. 2008. Vol. 44, № 5. P. 1197–1203. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.2008.00577.x
10. Tsuchikane Y., Kobayashi H., Kato M., Watanabe J., Wu J.T., Sekimoto H. Identification of a new mating group and reproductive isolation in the Closterium peracerosum-strigosum-littorale complex // Journal of plant research. 2018. Vol. 131, № 5. P. 735–746. DOI: https://doi.org/10.1007/s10265-018-1043-8
11. Watanabe M. A taxonomic study of the Closterium calosporum complex (2) // Bull. Nat. Sci. Mus. Tokyo, ser. b (Bot). 1979. Vol. 5. P. 1–23.

Статья поступила в редакцию 20.06.2021
После доработки 5.12.2021
Статья принята к публикации 6.12.2021

Об авторах

Мартыненко Никита Александрович –  Nikita A. Martynenko

научный сотрудник, Институт физиологии растений им. К.А. Тимирязева РАН, Москва, Россия (Timiryazev Institute of Plant Physiology RAS, Moscow, Russia)

nikita-martynenko@yandex.ru

Гусев Евгений Сергеевич –  Evgeniy S. Gusev

кандидат биологических наук
ведущий научный сотрудник, Институт физиологии растений им. К.А. Тимирязева РАН, Москва, Россия (Timiryazev Institute of Plant Physiology RAS, Moscow, Russia)

algogus@yandex.ru

Корреспондентский адрес: 127276, Россия, Москва, Ботаническая ул., 35, ИФР РАН, тел. (499)678-54-00.

ССЫЛКА:

Мартыненко Н.А.,  Гусев Е.С. Филогенетические отношения в роде Closterium // Вопросы современной альгологии. 2021. № 2 (26). P.151–154. URL: http://www.algology.ru/1749

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2020-2(26)-151-154

При перепечатке ссылка на сайт обязательна

Уважаемые коллеги! Если Вы хотите получить версию статьи в формате PDF, пожалуйста, напишите в редакцию, и мы ее вам с удовольствием пришлем бесплатно. 
Адрес - info@algology.ru

Phylogenetic relationships in the genus Closterium

Nikita A. Martynenko, Evgeniy S. Gusev

Timiryazev Institute of Plant Physiology RAS (Moscow, Russia)

Desmids are a large polyphyletic group of streptophyte algae, numbering about 4000 species. Traditionally, the taxonomy of desmids is based on morphological characters. However, the latest molecular genetic studies of the group conflict with the established taxonomy and indicate the polyphyletic position of some genera of this group of algae. The genus Closterium Nitzsch ex Ralfs, like the family Closteriaceae Bessey, forms a monophyletic clade on the general tree of Desmidiales, recovered on the data of both 18S rDNA and rbcL cpDNA. In our analysis of phylogenetic relationships within the genus Closterium, the existing strains formed 14 clades (species complexes). Within some complexes, some strains don’t differ phenotypically, but diverge on the phylogenetic tree, which indicates a hidden taxonomic diversity within the genus.

Key words: desmids; genus Closterium; hidden diversity.

References

1. Besendahl A., Bhattacharya D. Evolutionary analyses of small‐subunit rDNA coding regions and the 1506 group I introns of the Zygnematales (Charophyceae, Charophyta). Journal of phycology. 1999. Vol. 35, № 3. P. 560–569. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.1999.3530560.x
2. Denboh T., Hendrayanti D., Ichimura T. Monophyly of the genus Closterium and the order Desmidiales (Charophyceae, Chlorophyta) inferred from nuclear small subunit rDNA data. Journal of Phycology. 2001. Vol. 37, № 6. P. 1063–1072. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.2001.00146.x
3. Denboh T., Ichimura T., Hendrayanti D., Coleman A.W. Closterium moniliferum‐ehrenbergii (Charophyceae, Chlorophyta) species complex viewed from the 1506 group I intron and ITS2 of nuclear rDNA. Journal of Phycology. 2003. Vol. 39, № 5. P. 960–977. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.2003.02145.x
4. Gontcharov A.A., Marin B., Melkonian M. Are combined analyses better than single gene phylogenies? A case study using SSU rDNA and rbcL sequence comparisons in the Zygnematophyceae (Charophyta). Molecular biology and evolution. 2004. Vol. 21, № 3. P. 612–624. DOI: https://doi.org/10.1093/molbev/msh052
5. Ichimura T. Mating types and reproductive isolation in Closterium ehrenbergii Meneghini. The botanical magazine = Shokubutsu-gaku-zasshi. 1981. V. 94, № 4. P. 325–334.
6. Ichimura T., Kasai F. Morphological and cytogenetic characteristics of intergroup hybrids between closely related mating groups of the Closterium ehrenbergii species complex (Desmidiales, Chlorophyta). Phycological Research. 1996. Vol. 44, № 4. P. 261–265. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1440-1835.1996.tb00055.x
7. McCourt R.M., Karol K.G., Bell J., Helm‐Bychowski K.M., Grajewska A., Wojciechowski M.F., Hoshaw, R.W. Phylogeny of the conjugating green algae (Zygnemophyceae) based on rbcL sequences. Journal of Phycology. 2000. Vol. 36, № 4. P. 747–758. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.2000.99106.x
8. Prescott G.W., Croasdale H., Vinyard W.C. A synopsis of North American Desmids. Part II. Desmidiaceae: Placodermae. Section 1. Lincoln, 1975. 275 p.
9. Tsuchikane Y., Ito M., Sekimoto H. Reproductive isolation by sex pheromones in the Closterium peracerosum-strigosum-littorale complex (Zygnematales, Charophyceae). Journal of phycology. 2008. Vol. 44, № 5. P. 1197–1203. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.2008.00577.x
10. Tsuchikane Y., Kobayashi H., Kato M., Watanabe J., Wu J.T., Sekimoto H. Identification of a new mating group and reproductive isolation in the Closterium peracerosum-strigosum-littorale complex. Journal of plant research. 2018. Vol. 131, № 5. P. 735–746. DOI: https://doi.org/10.1007/s10265-018-1043-8
11. Watanabe M. A taxonomic study of the Closterium calosporum complex (2). Bull. Nat. Sci. Mus. Tokyo, ser. b (Bot). 1979. Vol. 5. P. 1–23.

Authors

Nikita A. Martynenko

ORCID – https://orcid.org/0000-0002-7286-003X

Timiryazev Institute of Plant Physiology RAS, Moscow, Russia

nikita-martynenko@yandex.ru

Evgeniy S. Gusev

ORCID – https://orcid.org/0000-0002-7397-5808

Timiryazev Institute of Plant Physiology RAS, Moscow, Russia

algogus@yandex.ru

ARTICLE LINK:

Martynenko N.A., Gusev E.S. Phylogenetic relationships in the genus Closterium. Voprosy sovremennoi algologii (Issues of modern algology). 2021. № 2 (26). P. 151–154. URL: http://www.algology.ru/1749

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2020-2(26)-151-154

When reprinting a link to the site is required

Dear colleagues! If you want to receive the version of the article in PDF format, write to the editor,please and we send it to you with pleasure for free. 
Address - info@algology.ru

На ГЛАВНУЮ

Карта сайта

К разделу ОБЗОРЫ, СТАТЬИ И КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ

КОНТАКТЫ

Email: info@algology.ru

Изготовление интернет сайта
5Dmedia

ЛИЦЕНЗИЯ

Эл N ФС 77-22222 от 01 ноября 2005г.

ISSN 2311-0147