Анисимова О.В., Ярутич И.А.

Olga V. Anissimova, Irina A. Yarutich

Московский Государственный Университет имени М.В. Ломоносова,
биологический факультет (Москва, Россия)

УДК 582.262.24

В статье рассмотрены проблемы таксономии десмидиевых водорослей (Desmidiaceae). Проведен анализ литературы, посвященной исследованиям морфогенеза клетки и роли клеточных структур в формировании дочерних полуклеток. Показано, что признаки клеток десмидиевых водорослей, такие как длина и число отростков, степень выраженности лопастей и других морфологических структур на уровне видов достаточно изменчивы и зависят от многих факторов. Тем не менее, на родовом уровне, форма клеток в целом стабильна.

Ключевые слова: таксономия; клеточное деление; микроскопия, ультраструктура

Десмидиевые (Desmidiaceae) – широко распространённая группа пресноводных водорослей, содержащая порядка 3000 видов (45 родов) с коккоидным типом дифференциации таллома. Их клетки имеют характерное строение – две полуклетки, соединённые перешейком. У различных таксонов клетки отличаются по морфологии. Для изучения морфологии десмидиевых традиционно применяют световую микроскопию (СМ). На данный момент также используют электронную микроскопию, позволяющую исследовать ультраструктуру клеточной стенки данной группы водорослей (Brook, 1981).

Первая система десмидиевых (в широком понимании) была создана в 1840 г. (Meneghini, 1840), все известные на тот момент виды были объединены в 5 родов в зависимости от общих очертаний клетки и жизненных форм. Так, колониальные формы собраны в роде Desmidium; удлиненные клетки были помещены в род Closterium, лопастные – в Micrasterias, сжатые – в Cosmarium, разветвленные и шиповатые – в Staurastrum. Позже, в системе Дж. Ральфса (Ralfs, 1848) использовано 3 типа клеток: вытянутые, сжатые и угловатые, но основная роль была отведена строению и форме зигоспор. В последствии при разделении десмидиевых на таксоны высших рангов использовали уже не форму клетки, а строение оболочки. Так были сформированы две большие группы — Saccodermae (оболочка без порового аппарата; совр. сем. Mesotaeniaceae) и Placodermae (оболочка с порами; пор. Desmidiales) десмидиевые. Кроме того, среди десмидиевых (в широком понимании) при помощи электронного микроскопа было показано три принципиально разных типа клеточной стенки (Mesotaenium-тип, Closterium-тип, Cosmarium-тип), различающихся по числу слоев и типу порового аппарата. Было показано, что десмидиевые по структуре клеточных стенок могут быть довольно точно разделены на уровне крупных таксонов, таких как порядки и семейства (Brook, 1981; Neustupa, Woodarda, 2020).

В трех семействах порядка Desmidiales (Peniaceae, Closteriaceae, Gonatozygaceae) формы клеток при фронтальном рассмотрении имеют простое, чаще всего цилиндрическое или веретеновидное строение и представлены палочковидными, цилиндрическими и эллипсоидными клетками. Семейство Desmidiaceae отличается большим разнообразием форм клеток: от цилиндрических или почти шаровидных как у Actinotaenium, до дисковидных лопастных (Micrasterias) или несущих отростки разной длины (Staurastrum и Staurodesmus). Некоторые роды из семейства Desmidiaceae при виде сверху могут быть только эллиптические или круглые (Euastrum, Tetmemorus, Actinotaenium, Bambusina, и т.д.), а другие, такие как Staurastrum и Staurodesmus, могут быть трёх-, четырёх- и даже пятилучевые.

Согласно большинству из проведённых филогенетических анализов порядок Desmidiales, выделенный ранее по строению клеточной стенки, является монофилетическим таксоном (Gontcharov, Melkonian, 2011). Молекулярные данные также подтвердили монофилетичность таких семейств как Gonatozygaceae и Closteriaceae. Однако оказалось, что сходные по строению клеточной стенки семейства Peniaceae и Desmidiaceae не родственны друг другу (Gontcharov, Melkonian, 2011). В настоящее время имеется конфликт между традиционной классификацией десмидиевых и молекулярной филогенией, который может быть разрешён только с помощью полного пересмотра сложившегося ещё в XIX веке понятия рода для десмидиевых с учётом сильной морфологической изменчивости данной группы водорослей (Kouwets, 2008). Для решения данной проблемы необходимо понять, какие клеточные структуры отвечают за морфогенез клетки десмидиевых, насколько они подвержены влиянию среды и как высока изменчивость. Для нашего обзора из богатого разнообразия литературы мы рассмотрим только основные обобщающие публикации в этой области.

Деление космариоидных десмидиевых сводится к тому, что каждый раз, когда клетка делится, ее симметрия полностью нарушается поперечной перегородкой между полуклетками. После этого новая полуклетка регенерирует, становясь зеркальным отражением материнской полуклетки. Причиной сильного разнообразия форм десмидиевых может являться то, что морфогенез десмидиевых – это сложный процесс и даже небольшие изменения условий окружающей среды могут повлиять на морфологию вновь образующейся полуклетки (Ling, Tyler, 1972).

Большинство работ по изучению механизмов морфогенеза выполнено на видах Micrasterias, которые имеют крупные клетки и хорошо поддерживаются в культуре (Waris, Kallio, 1964; Meindl, 1993; Lütz-Meindl, 2016 и др.).

Одна из работ (Meindl, 1993), посвященная изучению формирования формы клеток, проведена на двух видах Micrasterias (M. denticulata Brébisson ex Ralfs и M. thomasiana W.Archer), выращиваемых в культуре. Описан процесс деления, который начинается с митотического деления ядра. После деления ядра посередине клетки образуется перегородка (септа), при этом расхождение ядер тесно связано с расхождением хлоропластов. Основу септы составляют пектины. Затем начинается процесс отложения материала первичной клеточной стенки в области септы. После разделения полуклеток первоначально плоская новая стенка образует характерную для данного рода форму полуклетки. Сначала возникают бугорки, затем они превращаются в лопасти, которые начинают ветвиться дихотомически. Деление хлоропласта в каждой дочерней клетке начинается через некоторое время после отделения клеток (Meindl, 1993). Также в этой работе было показано, что основная симметрия клетки у Micrasterias определяется до митоза. Об этом свидетельствует развитие трехлопастной полуклетки даже при удалении ядра. Первые морфологические особенности растущей клетки Micrasterias (три основные доли) формируются без непрерывного ядерного контроля. В экспериментах с ингибиторами синтеза РНК или белка автор показала, что чем позднее в процессе развития клетки подавляется синтез белка, тем выше будет достигнута степень дифференцировки. Таким образом, белки и мРНК, несущие информацию для морфогенетических событий, очевидно синтезируются заранее в ходе интерфазы (Waris, Kallio, 1964; Meindl, 1993).

Как показано в других работах, обобщенных в монографии А. Брука (Brook, 1981), в результате при нормальном развитии, за 4–6 часов после митоза сложная морфология полуклетки воспроизводится в каждой дочерней полуклетке за счет роста первичной стенки. В процессе образования первичной клеточной стенки принимают активное участие везикулы, образованные аппаратом Гольджи. Доставка везикул со строительным материалом осуществляется по системе микротрубочек. После образования первичной клеточной стенки начинается формирование вторичной клеточной стенки. При этом с мембраной клетки в месте образования вторичной клеточной стенки сливаются везикулы как минимум двух типов, пришедшие от аппарата Гольджи. В мембрану везикул первого типа встроены целлюлозосинтазные комплексы, обеспечивающие синтез микрофибрилл целлюлозы. Второй тип везикул предположительно содержит слизь, и в местах их слияния происходит образование пор, поскольку в этом месте не синтезируется вторичная клеточная стенка. После формирования вторичной клеточной стенки первичная клеточная стенка сбрасывается за счёт обильной секреции слизи под ней. Подобный принцип деления характерен и для других родов данного семейства. При этом в культурах водорослей деления клеток синхронизированы. Было показано, что синхронизация достигается благодаря тому, что время, в которое начинается деление, приурочено к световому режиму (Brook, 1981).

В морфогенез десмидиевых вовлечено множество генов, в нём участвует большое количество различных субклеточных структур и физиологических процессов. В ряде работ П. Каллио с соавторами (Waris, Kallio, 1964; Kallio, Lehtonen, 1981) были проведены эксперименты по воздействию различных веществ на разные структуры клетки. Показано, что в результате действия веществ, вмешивающихся в работу цитоскелета, системы синтеза белка и т.д., может происходить нарушение морфогенеза. Можно предположить, что в природе некоторые факторы окружающей среды могут привести к изменению функционирования одного или нескольких элементов, участвующих в формировании новой полуклетки, что приведёт в итоге к заметным изменениям её морфологии по сравнению с материнской полуклеткой. Опыты по производству многоядерных или безъядерных клеток Micrasterias проводили путем центрифугирования отдельных клеток. В результате было выявлено, что у Micrasterias полиплоидия и анеуплоидия характеризуются изменением числа и расположения долей. В отсутствие ядра материнская полуклетка способна формировать дочернюю, но при этом она оказывается упрощенной по форме, хотя и сохраняет количество лопастей как у материнской полуклетки. В новой клеточной стенке при этом наблюдается пониженное количество целлюлозы (Waris, Kallio, 1964; Kallio, Lehtonen, 1981).

Таким образом, видно, что процесс деления десмидиевых – очень сложный, в него вовлечены многие субклеточные структуры и форма клетки определяется генетической информацией. Ядро контролирует основную симметрию клетки перед митозом, и его продукты необходимы для всего процесса развития. При этом генетическая информация может только обеспечить план морфогенеза, тогда как морфогенетические события выражены на цитоплазматическом уровне. В процессе построения дочерней полуклетки принимают участие аппарат Гольджи, продуцирующий везикулы нескольких типов; элементы цитоскелета – сеть фибрилл («cytoplasmic fibrils»), направленная от материнской полуклетки к главной и основным боковым лопастям дочерней полуклетки. Также в процессе морфогенеза участвуют специальные участки плазматической мембраны дочерней полуклетки, с которыми преимущественно сливаются вакуоли, содержащие материал первичной клеточной стенки. Но несмотря на то, что все процессы клеточного деления подвержены изменениям при воздействии внешних факторов, признаки своего рода у дочерней полуклетки сохраняются. Эти выводы сформулированы в итоговом обзоре, посвященном морфогенезу Micrasterias (Lütz-Meindl, 2016).

Результаты исследований, которые были рассмотрены в работе (Lütz-Meindl, 2016), показывают, что действительно, признаки клеток десмидиевых водорослей, такие как длина и число отростков, степень выраженности лопастей и др. на уровне видов достаточно изменчивы и зависят от многих факторов окружающей среды. Тем не менее, на родовом уровне, форма клеток в целом достаточно стабильна. В литературе не нашлось подтверждения тому, что у клетки может сформироваться дочерняя полуклетка, имеющая признаки другого рода и сохраняющая такую форму в дальнейших поколениях (хотя на ранних стадиях развития каждая полуклетка проходит через «космариодную» форму, округлую, без выраженных структур). Специалист-десмидиолог, взглянув на практически любую десмидиевую водоросль, с легкостью определяет ее родовую принадлежность (в рамках современной таксономической системы). До сих пор именно морфологические признаки используют при описании новых родов и видов этой группы водорослей, так как филогенетические исследования в десмидиологии находятся на самых ранних стадиях и информации недостаточно. Как показано в обзоре (Hong Zhou, von Schwartzenberg, 2020) из более чем 8000 таксонов конъюгат в культуре содержат всего 738 таксонов, включая внутривидовые, а филогенетическому анализу подвергнуто и того меньше.

Имеющаяся система родов в семействе Desmidiaceae практически не отображает филогенетические связи и является искусственной в пределах десятка родов. По данным AlgaeBase (Guiry, Guiry, 2022) из 42 известных родов в семействе Desmidiaceae только 12 содержат более 10 видов, именно с этими таксонами ведется основная работа. Однако применение полифазного подхода вполне перспективно и уже приносит свои результаты. Так, на основании анализа микрофотографий, геометрической морфометрии и филогенетических деревьев уже более 10 лет проводят изучение рода Micrasterias (Neustupa et al., 2010). И как пример, три таксона, ранее считавшиеся внутривидовыми для Micrasterias arcuata Bailey, перенесены в новый род Pseudomicrasterias (Barbosa de Araújo et al., 2022).

Работа выполнена в рамках Государственного задания, части 2 п. 01 10 (тема № 121032300103-6 и № 121032300080-0).

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов, требующего раскрытия в данном сообщении.

Список литературы

1. Barbosa de Araújo C., Bicudo C.E.M., Silva T.G., Šťastný J, Trumhová K., Škaloud P. Hidden generic diversity indesmids: description of Pseudomicrasterias gen nov. (Desmidiaceae, Zygnematophyceae) // Phycologia. 2022. V.61. P. 227–240. DOI: 10.1080/00318884.2022.2031781
2. Brook A.J. The biology of desmids. Botanical Monographs, vol. 16. – Berkeley, Los Angeles, 1981. – 276 p.
3. Gontcharov A.A., Melkonian M. In search of monophyletic taxa in the family Desmidiaceae (Zygnematophyceae, Viridiplantae): the genus Cosmarium // Protist. 2011. V.162. P. 253–267. DOI: 10.1016/j.protis.2010.08.003
4. Guiry M.D., Guiry G.M. AlgaeBase. World-wide electronic publication, National University of Ir eland, Galway. 2022. http://www.algaebase.org (дата обращения 25.05.2022).
5. Hong Zhou, von Schwartzenberg K. Zygnematophyceae: from living algae collections to the establishment of future models // Journal of Experimental Botany. 2020. V.71, Is.11. P. 3296–3304. DOI: https://doi.org/10.1093/jxb/eraa091
6. Kallio P., Lehtonen J. Nuclear Control of Morphogenesis in Micrasterias // Kiermayer, O. (eds) Cytomorphogenesis in Plants. Cell Biology Monographs, vol 8. – Vienna: Springer, 1981. – P. 191–213. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-7091-8602-2_7
   
7. Kowets F.A. C. The species concept in desmids: the problem of variability, infraspecific taxa and the monothetic species definition. Biologia. 2008. V.63, №6. Р. 881–887. DOI: 10.2478/s11756-008-0135-7
8. Ling H.U., Tyler P.A. The process and morphology of conjugation in desmids, especially the genus Pleurotaenium // British Phycological Journal. 1972. V.7, №1. Р. 65–79. DOI: https://doi.org/10.1080/00071617200650091
   
9. Lütz-Meindl U. Micrasterias as a model system in plant cell biology // Frontiers in Plant Science. 2016. V.7. P. 1–21. DOI: 10.3389/fpls.2016.00999
10. Meindl U. Micrasterias cells as a model system for research on morphogenesis // Microbiological Reviews. 1993. V.57, №2. Р. 415–433. DOI: 0146-0749/93/020415-19$02.00/0
11. Meneghini G. Synopsis Desmidiearum hucusque cognitarum // Linnea. 1840. V.14. P. 201–240.
12. Neustupa J., Škaloud P., Šťastný J. The molecular phylogenetic and geometric morphometric evaluation of Micrasterias crux-melitensis/M. radians species complex // Journal of Phycology. 2010. 46. P. 703–714. DOI: 10.1111/j.1529-8817.2010.00863.x
13. Neustupa J., Woodarda K. Geometric morphometrics reveals increased symmetric shape variation and asymmetry related to lead exposure in the freshwater green alga Micrasterias compereana // Ecological Indicators. 2020. V.111, №10. P. 60–54. DOI: 10.1016/j.ecolind.2019.106054
14. Ralfs J. The British Desmidie. Edward Jenner. – Reeve, London, 1848. – 226 p.
15. Waris H., Kallio P. Morphogenesis in Micrasterias // Advances in Morphogenesis. 1964. V.4. P. 45–80.

Статья поступила в редакцию 29.07.2022
После доработки 26.08.2022
Статья принята к публикации 12.09.2022

Об авторах

Анисимова Ольга Викторовна – Olga V. Anissimova

кандидат биологических наук
ведущий научный сотрудник, Московский государственный университет им. М.В.Ломоносова, Москва, Россия (Lomonosov Moscow State University, Moscow, Russia), биологический факультет, Звенигородская биологическая станция

flora_oa@mail.ru

Ярутич Ирина Алексеевна – Irina A. Yarutich

студент, Московский государственный университет им. М.В.Ломоносова, Москва, Россия (Lomonosov Moscow State University, Moscow, Russia), биологический факультет, кафедра микологии и альгологии

flora_oa@mail.ru

Корреспондентский адрес: Россия, 119234, г. Москва, Ленинские горы, д. 1, стр. 12, Биологический факультет МГУ. Телефон (495)-939-27-64.

ССЫЛКА:

Анисимова О.В., Ярутич И.А. Морфогенез клетки у десмидиевых (Zygnematophyceae, Desmidiaceae): таксономическая значимость их формы // Вопросы современной альгологии. 2022. №2 (29). С. 69–74. URL: http://algology.ru/1833

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2022-2(29)-69-74

EDN – QIIRGH

При перепечатке ссылка на сайт обязательна

Уважаемые коллеги! Если Вы хотите получить версию статьи в формате PDF, пожалуйста, напишите в редакцию, и мы ее вам с удовольствием пришлем бесплатно. 
Адрес - info@algology.ru

Cell morphogenesis in desmids (Zygnematophyceae, Desmidiaceae):
taxonomic significance of their shape

Olga V. Anissimova, Irina A. Yarutich

Lomonosov Moscow State University (Moscow, Russia)

The article deals with the problems of taxonomy of desmid algae (Desmidiaceae). An analysis of the literature devoted to studies of cell morphogenesis and the role of cellular structures in the formation of daughter semicells was carried out. It is shown that the traits of desmidian algae cells, such as the length and number of processes, the degree of expression of lobes, and other morphological structures, are quite variable at the species level and depend on many factors. However, at the generic level, cell shape is generally stable.

Key words: taxonomy; cell division; microscopy; ultrastructure

References

1. Barbosa de Araújo C., Bicudo C.E.M., Silva T.G., Šťastný J, Trumhová K., Škaloud P. Hidden generic diversity indesmids: description of Pseudomicrasterias gen nov. (Desmidiaceae, Zygnematophyceae). Phycologia. 2022. V.61. P. 227–240. DOI: 10.1080/00318884.2022.2031781
2. Brook A.J. The biology of desmids. Botanical Monographs, vol. 16. Berkeley, Los Angeles, 1981. 276 p.
3. Gontcharov A.A., Melkonian M. In search of monophyletic taxa in the family Desmidiaceae (Zygnematophyceae, Viridiplantae): the genus Cosmarium. Protist. 2011. V.162. P. 253–267. DOI: 10.1016/j.protis.2010.08.003
4. Guiry M.D., Guiry G.M. AlgaeBase. World-wide electronic publication, National University of Ireland, Galway. 2022. http://www.algaebase.org (date: 25.05.2022).
5. Hong Zhou, von Schwartzenberg K. Zygnematophyceae: from living algae collections to the establishment of future models. Journal of Experimental Botany. 2020. V.71, Is.11. P. 3296–3304. DOI: https://doi.org/10.1093/jxb/eraa091
6. Kallio P., Lehtonen J. Nuc1ear control of morphogenesis in Micrasterias cell biology monographs, vol. 8. New York, 1981. 213 p. Kallio P., Lehtonen J. Nuclear Control of Morphogenesis in Micrasterias. In: Kiermayer, O. (eds) Cytomorphogenesis in Plants. Cell Biology Monographs, vol 8. Springer, Vienna, 1981. P. 191–213. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-7091-8602-2_7
   
7. Kowets F. A. C. The species concept in desmids: the problem of variability, infraspecific taxa and the monothetic species definition. Biologia. 2008. V.63, №6. Р. 881–887. DOI: 10.2478/s11756-008-0135-7
8. Ling H.U., Tyler P.A. The process and morphology of conjugation in desmids, especially the genus Pleurotaenium. British Phycological Journal. 1972. V.7, №1. Р. 65–79. DOI: https://doi.org/10.1080/00071617200650091
   
9. Lütz-Meindl U. Micrasterias as a model system in plant cell biology. Frontiers in Plant Science. 2016. V.7. P. 1–21. DOI: 10.3389/fpls.2016.00999
10. Meindl U. Micrasterias cells as a model system for research on morphogenesis. Microbiological Reviews. 1993. V.57, №2. Р. 415–433. DOI: 0146-0749/93/020415-19$02.00/0
11. Meneghini G. Synopsis Desmidiearum hucusque cognitarum. Linnea. 1840. V.14. P. 201–240.
12. Neustupa J., Škaloud P., Šťastný J. The molecular phylogenetic and geometric morphometric evaluation of Micrasterias crux-melitensis/M. radians species complex. Journal of Phycology. 2010. 46. P. 703–714. DOI: 10.1111/j.1529-8817.2010.00863.x
13. Neustupa J., Woodarda K. Geometric morphometrics reveals increased symmetric shape variation and asymmetry related to lead exposure in the freshwater green alga Micrasterias compereana. Ecological Indicators. 2020. V.111, №10. P. 60–54. DOI: 10.1016/j.ecolind.2019.106054
14. Ralfs J. The British Desmidie. Edward Jenner. Reeve, London, 1848. 226 p.
15. Waris H., Kallio P. Morphogenesis in Micrasterias. Advances in Morphogenesis. 1964. V.4. P. 45–80.

Authors

Anissimova Olga V.

ORCID – https://orcid.org/0000-0003-3750-3675, eLIBRARY Author ID – 87220

Lomonosov Moscow State University, Moscow, Russia

flora_oa@mail.ru

Yarutich Irina A.

Lomonosov Moscow State University, Moscow, Russia

flora_oa@mail.ru

ARTICLE LINK:

Anissimova O.V., Yarutich I.A. Cell morphogenesis in desmids (Zygnematophyceae, Desmidiaceae): taxonomic significance of their shape. Voprosy sovremennoi algologii (Issues of modern algology). 2022. № 2 (29). P. 69–74. URL: http://algology.ru/1833

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2022-2(29)-69-74

EDN – QIIRGH

When reprinting a link to the site is required

Dear colleagues! If you want to receive the version of the article in PDF format, write to the editor, please and we send it to you with pleasure for free. 
Address - info@algology.ru

На ГЛАВНУЮ

Карта сайта

К разделу ОБЗОРЫ, СТАТЬИ И КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ

КОНТАКТЫ

Email: info@algology.ru

Изготовление интернет сайта
5Dmedia

ЛИЦЕНЗИЯ

Эл N ФС 77-22222 от 01 ноября 2005г.

ISSN 2311-0147